Epilepsy是一种使人衰弱的疾病，如果不加以控制，可能会致命。1脑动静脉畸形(bAVMs)与癫痫之间的关系已经得到了很好的证实。2 - 9癫痫发作是脑出血后第二大常见症状，发生率为20%-45%。2 - 5鉴于有证据支持脑脊髓瘤切除后癫痫发作得到控制，许多神经外科医生认为，与未破裂的脑脊髓瘤相关的任何程度的癫痫都是干预的指征，无论是放射手术还是显微手术。10 - 12bavm癫痫发生的病理生理机制可能是多因素的，理论包括含铁血黄素沉积、血流分流缺血、局部胶质瘤和引燃。13 - 15鉴于对出现癫痫发作的患者进行明确治疗后癫痫发作的控制已经进行了彻底的研究，3.，10 - 12，16日至18日新发癫痫(在显微手术切除后发生癫痫发作)的发生尚未调查。
开颅手术后的新发癫痫率因适应证和病理的不同而有很大差异。对于肿瘤，发病率从脑膜瘤的12.1%到胶质瘤的50%不等。19，20.在神经创伤患者的异质人群中，开颅术后癫痫发生率为5.1%至17%。21，22与脑卒中更相似的是，颅内动脉瘤破裂开颅后的新发癫痫约占10%，存在脑出血等独立危险因素，更严重的表现为Hunt and Hess评分。23，24本研究的目的是探讨脑脊髓瘤显微外科手术开颅术后新发癫痫的发展。
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患者人群
根据华盛顿大学医学院的指导方针，获得了机构审查委员会的批准。在2006年1月1日至2019年1月1日期间，我们确定了所有在港景医疗中心接受开颅手术切除bAVM的患者。如果患者出现或有术前癫痫发作的证据，如果bAVM是幕下的，或者如果他们有少于1年的足够的临床随访，则排除患者。所有患者术中服用苯妥英，术后服用抗癫痫药物(左乙拉西坦或苯妥英)6周，作为预防癫痫发作的制度标准。
回顾性的图表审查进行了人口统计，临床和放射学数据的结果组的患者。患者被分为两组:无术后癫痫发作的患者和新发癫痫的患者。癫痫被定义为在手术后的任何时候出现部分或全身性癫痫发作，需要在神经科医生或癫痫学家的指导下使用抗癫痫药物治疗。发作符号学包括视觉先兆、局灶性运动发作和全身性强直-阵挛发作。脑电图阳性是不需要的，因为在大多数情况下，癫痫发作的诊断是基于临床理由。根据Engel分级对新生癫痫组进行进一步细分，用于术后癫痫控制，以确定癫痫的严重程度。我们还对bam破裂患者和切除前血管内栓塞患者进行了亚组分析。在破裂组中，病灶破裂和血流相关动脉瘤或膜内动脉瘤破裂均被考虑。
结果
将癫痫组和非癫痫组进行比较，以确定可能与新发癫痫相关的特征(表1)。修改后的脆弱指数25用于估计每个患者的全身健康状况，并根据年龄和是否存在糖尿病和充血性心力衰竭等医疗合并症来计算。包括Spetzler-Martin分级的bAVMs影像学特征26通过数字减影血管造影确定是否存在膜内动脉瘤、静脉流出性狭窄/静脉曲张等高危特征。通过CT血管造影或MRI确定bAVM的位置。需要额外手术治疗残余脑水肿、血肿清除、手术部位感染和/或颅骨成形术的患者被归类为接受重复手术。相关的医学并发症包括脑膜炎、脑室炎或硬脑膜静脉窦血栓形成。
AVM术后发生癫痫患者与未发生癫痫患者的人口学和临床特征比较(总人口)
| 无癫痫，n = 90 | De Novo Epilepsy, n = 21 | p值 | |
|---|---|---|---|
| 年龄(年)，平均值±SD | 35.1±19.9 | 28.7±11.7 | 0.057 |
| 性别(%)参考:男性 | 0.62 | ||
| 男性 | 53 (58.9) | 14 (66.7) | |
| 女 | 37 (41.1) | 7 (33.3) | |
| mFI >0 (%) | 24 (26.7) | 3 (14.3) | 0.27 |
| 出血史(%) | 66 (73.3) | 15 (71.4) | 0.99 |
| AVM位置(%) | 0.56 | ||
| 时间 | 17 (18.9) | 5 (23.8) | |
| Extratemporal | 73 (81.1) | 16 (76.2) | |
| SM等级，平均值±SD | 2.1±0.9 | 2.5±0.7 | ０.０５ |
| 雄辩的位置(%) | 40 (44.4) | 11 (52.4) | 0.32 |
| 深静脉引流(%) | 33 (36.7) | 7 (33.3) | 0.99 |
| 大小(%)* | |||
| < 3厘米 | 26日(28.9) | 10 (47.6) | 0.99 |
| 3 - 6厘米 | 62 (68.9) | 9 (42.9) | |
| > 6厘米 | 0 (0.0) | 0 (0.0) | |
| 小动脉瘤(%) | 10 (11.1) | 2 (9.5) | 0.99 |
| 静脉狭窄(%) | 11 (12.2) | 0 (0.0) | 0.21 |
| 术前栓塞，是/否(%) | 57 (63.3) | 13 (61.9) | 0.99 |
| SRS历史(%) | 4 (4.4) | 1 (4.8) | 0.99 |
| 大多数城镇的时间和第一个Sz，平均值±SD | NA | 26.0±40.4 | NA |
| 完全抹掉(%) | 87 (96.7) | 19日(90.5) | 0.24 |
| 重复手术(%) | 13 (14.4) | 1 (4.8) | 0.46 |
| 医疗并发症(%) | 6 (6.7) | 1 (4.8) | 0.99 |
mFI =修正脆弱指数;NA =不适用;斯佩茨勒-马丁;立体定向放射外科;Sz =癫痫发作。连续变量采用学生t检验，分类变量采用卡方检验和Fisher精确检验。P < 0.05为差异有统计学意义的阈值。
并非所有患者的大小数据都可用。
对于bAVM破裂患者的亚组分析，比较的特征可以在表2。采用破裂动静脉畸形分级量表(RAGS)评估病情的严重程度和患者的预后。27RAGS评分是根据Hunt and Hess评分、患者年龄、是否存在深静脉引流以及是否累及大脑皮层来计算的。根据CT扫描测得的直径，采用ABC/2法计算肺实质内出血量。对术前血管内栓塞的患者进行了类似的亚组分析，见表3。
AVM破裂后发生癫痫患者与未发生癫痫患者的人口学和临床特征比较(破裂人群)
| 无癫痫，n = 66 | De Novo Epilepsy, n = 15 | p值 | |
|---|---|---|---|
| 年龄(年)，平均值±SD | 36.0±20.7 | 27.8±10.5 | 0.04* |
| 性别(%)参考:男性 | 0.57 | ||
| 男性 | 41 (62.1) | 7 (46.7) | |
| 女 | 25 (37.9) | 8 (53.3) | |
| mFI >0 (%) | 13 (19.7) | 2 (13.3) | 0.33 |
| AVM位置(%) | 0.29 | ||
| 时间 | 12 (18.2) | 5 (33.3) | |
| Extratemporal | 54 (81.8) | 10 (66.7) | |
| SM等级，平均值±SD | 2.1±0.9 | 2.3±0.7 | 0.47 |
| 雄辩的位置(%) | 30 (45.5) | 6 (40.0) | 0.99 |
| 深静脉引流(%) | 28日(42.4) | 6 (40.0) | 0.99 |
| 大小(%) | 0.21 | ||
| < 3厘米 | 49 (74.2) | 8 (53.3) | |
| 3 - 6厘米 | 17 (25.8) | 6 (40.0) | |
| > 6厘米 | 0 (0.0) | 0 (0.0) | |
| 小动脉瘤(%) | 8 (12.1) | 2 (13.3) | 0.61 |
| 静脉狭窄(%) | 10 (15.2) | 0 (0.0) | 0.34 |
| 术前栓塞，是/否(%) | 39 (59.1) | 8 (53.3) | 0.78 |
| SRS历史(%) | 2 (3.0) | 1 (6.7) | 0.44 |
| 大多数城镇的时间和第一个Sz，平均值±SD | NA | 15.2±19.1 | NA |
| IPH体积(mm3.，平均值±标准差 | 18.9±13.6 | 17.4±10.3 | 0.49 |
| RAGS评分，mean±SD | 4.4±1.6 | 3.6±1.5 | 0.08 |
| 破裂时间(天)，平均值±标准差 | 8.2±57.3 | 29.7±57.3 | 0.40 |
| 完全抹掉(%) | 64 (96.9) | 13 (86.7) | 0.23 |
| 重复手术(%) | 11 (16.7) | 1 (6.7) | 0.45 |
| 医疗并发症(%) | 6 (9.1) | 1 (6.7) | 0.99 |
肝实质内出血。连续变量采用学生t检验，分类变量采用卡方检验和Fisher精确检验。P < 0.05为差异有统计学意义的阈值。
统计学意义。
脑血管瘤栓塞治疗后发生癫痫患者与未发生癫痫患者的人口学和临床特征比较
| 无癫痫，n = 57 | De Novo Epilepsy, n = 13 | p值 | |
|---|---|---|---|
| 年龄(年)，平均值±SD | 33.9±19.0 | 29.7±10.7 | 0.28 |
| 性别(%)参考:男性 | 0.06 | ||
| 男性 | 31 (54.4) | 11 (84.6) | |
| 女 | 26日(45.6) | 2 (15.4) | |
| mFI >0 (%) | 14 (24.6) | 1 (7.7) | |
| 出血史(%) | 39 (68.4) | 8 (61.5) | 0.75 |
| AVM位置(%) | 0.99 | ||
| 时间 | 8 (14.0) | 2 (15.4) | |
| Extratemporal | 49 (86.0) | 11 (84.6) | |
| SM等级，平均值±SD | 2.4±1.0 | 2.5±0.6 | 0.44 |
| 雄辩的位置(%) | 31 (54.4) | 7 (53.8) | 0.99 |
| 深静脉引流(%) | 23日(40.4) | 3 (23.1) | 0.99 |
| 大小(%) | 0.54 | ||
| < 3厘米 | 32 (56.1) | 6 (46.2) | |
| 3 - 6厘米 | 23日(40.4) | 7 (53.8) | |
| > 6厘米 | 0 (0.0) | 0 (0.0) | |
| 小动脉瘤(%) | 8 (14.0) | 1 (7.7) | 0.99 |
| 静脉狭窄(%) | 10 (17.5) | 0 (0.0) | 0.34 |
| SRS历史(%) | 3 (5.3) | 0 (0.0) | 0.99 |
| 大多数城镇的时间和第一个Sz，平均值±SD | NA | 15.2±18.6 | |
| 完全抹掉(%) | 55 (96.5) | 12 (92.3) | 0.57 |
| 重复手术(%) | 8 (14.0) | 1 (7.7) | 0.99 |
| 医疗并发症(%) | 2 (3.5) | 1 (7.7) | 0.47 |
连续变量采用学生t检验，分类变量采用卡方检验和Fisher精确检验。P < 0.05为差异有统计学意义的阈值。
统计方法开云体育世界杯赔率
统计分析使用R(版本4.0.3,R Statistical Computing)进行。对于连续变量，以标准差的平均值报告数据;对于分类变量，以频率(百分比)报告数据。学生t检验用于连续变量的均值比较。分类变量的比较采用Fisher精确检验和卡方检验。使用单变量logistic回归分析临床变量与原发性和继发性术后结果之间的关系。
结果
在研究期间接受显微手术切除脑脊髓瘤的198例患者中，87例(44%)因术前癫痫发作、幕下位置和随访不充分而被排除(图1)。在剩下的111例患者中，有21例为新发癫痫。无癫痫组和新发癫痫组的特征比较见表1。两组间无统计学差异。对于新发癫痫组，从切除到首次发作的平均时间为26±40.4个月。新发癫痫组和非癫痫组的总切除率相似(90.5% vs 96.7%;P = 0.24)。由于靠近雄辩皮层(语言和运动)而部分切除的新生癫痫组的两名患者都接受了伽玛刀放射手术来处理残留的疾病。一名患者在开始伽玛刀治疗前发作，而另一名患者在血管造影治愈后发作。
显示患者纳入和排除标准的研究流程图。
在81例bAVM破裂患者中，15例发生新发癫痫，1年累计发生率为8.5%。bam破裂组中无癫痫患者与新发癫痫患者的特征比较见表2。新发癫痫组的平均年龄(27.8±10.5岁)比无癫痫组(36.0±20.7岁)有统计学意义(p = 0.04)。除此之外，两组在临床和影像学特征上均无差异。
控制不良的新生癫痫患者(定义为Engel III-IV级)与无发作或控制良好的新生癫痫患者(定义为Engel I-II级)的比较见表4。6例Engel III-IV类癫痫患者中有3例(50%)病变位于颞叶，这些患者从破裂到切除的延迟时间更长(32.5±61.6天vs 7.9±12.3天);然而，这些延迟没有达到统计学意义。
无癫痫发作患者和Engel I-II级与Engel III-IV级临床变量的比较
| 无Szs或Engel I-II类，n = 105 | 恩格尔类III-IV, n = 6 | p值 | |
|---|---|---|---|
| 破裂(%) | 75 (71.4) | 6 (100.0) | 0.19 |
| RAGS评分，mean±SD | 4.2±1.5 | 3.5±1.4 | 0.32 |
| 位置，颞与颞外(%) | 20 (19.0) | 3 (50.0) | |
| IPH vol, mean±SD | 20.8±17.6 | 21.7±5.6 | 0.79 |
| 破裂时间(天)，平均值±标准差 | 7.9±12.3 | 32.5±61.6 | 0.41 |
| 大多数城镇的时间和第一个Sz，平均值±SD | 29.4±44.7 | 13.7±25.2 | 0.36 |
| 完全抹掉(%) | 100 (95.2) | 6 (100.0) | 0.99 |
| 重复手术(%) | 14 (13.3) | 0 (0.0) | 0.99 |
连续变量采用学生t检验，分类变量采用卡方检验和Fisher精确检验。P < 0.05为差异有统计学意义的阈值。
术前行血管内栓塞的患者与未行血管内栓塞的患者的额外亚组分析未能揭示任何潜在的危险因素。
讨论
这项研究表明，有一群最初的seizure-naïve患者接受开颅手术切除脑脊髓瘤，并以延迟的方式发展为新发癫痫。这是一种罕见但临床相关的手术治疗脑脊髓瘤患者群体。
总发病率
本研究的一个显著发现是新生癫痫的发生率相对较高。在111例seizure-naïve患者中，18.9%的患者在开颅切除后再次发生癫痫，1年累积风险为9%。考虑到排除了随访不充分的患者，这可能代表了轻微的高估。然而，据我们所知，没有其他研究报道这种现象在bavm。
内源性和外源性脑肿瘤与脑脊髓瘤相似，都是颅内占位性病变。Xue等人发现脑膜瘤切除后2年累计癫痫发作率为14%。20.在胶质母细胞瘤中，报道的新发癫痫率为23.6%28高达50%，19并显示出与切除程度的明显相关性。这些肿瘤过程在与皮层和皮层下组织的相互作用方面与bavm本质上不同。一些研究表明，神经胶质瘤和高级别脑膜瘤的浸润性在病理调查中有脑侵犯的证据，导致术前和术后癫痫的发生率较高。19，29-31彻底切除这些病变可能需要更多的周围实质破坏，这可能解释了术后新发癫痫率略高的原因。bavm不是浸润性病变，可能通过不同的机制引起癫痫发作，如微出血或血管偷窃现象。13，14，32
偷窃生理学是一个重要的概念，在讨论癫痫发作的病因前和切除后的脑卒中。理论上，bAVM病灶，特别是大的病灶，创造了一个低阻力的血管床，重新引导局部正常大脑的血流量。到三十五虽然难以明确证明，但血液动力学变化与癫痫之间的联系已被提出。例如，一项研究发现，与没有癫痫发作的患者相比，癫痫发作患者的局部脑自动调节存在放射学缺陷。36虽然没有对切除后人群的客观研究，但从理论上讲，即使在bAVM病灶完全切除后，邻近脑的这些慢性血流动力学改变仍可能持续存在，使患者长期易患癫痫，特别是在其他生理应激源(如睡眠剥夺和饮酒)的情况下。37
值得注意的是，在这个队列中，从头癫痫发作的时间范围很广——从术后几天到术后14年。脑脊髓炎患者的新发癫痫可能存在不同的病因——与术后即刻的抗癫痫预防有关，与长期的脑软化症和神经胶质瘤有关;然而，需要更大的数据集来解决新发癫痫的真实分布。
破裂的bAVM队列
就癫痫而言，破裂的脑脊髓瘤可能与未破裂的脑脊髓瘤不同。尽管其他研究表明出血史是术前癫痫发作的危险因素，10其对术后新生癫痫发展的影响尚不清楚。我们的数据并没有显示出血史和新发癫痫之间的相关性。此外，对破裂与未破裂的脑脊髓瘤的亚组分析显示，1年的累积新发癫痫风险相当(分别为8.5%和10.3%)。这些数据也与先前报道的颅内动脉瘤破裂开颅术后1年内再次发生癫痫的8% - 9.7%的发生率一致。23，24值得注意的是，在出血和切除之间，没有一个破裂的bavm患者发生癫痫发作，平均延迟切除19.5天。
癫痫本身影响所有年龄段的人，但由于中风和痴呆等与年龄相关的癫痫性疾病的患病率较高，其发病率随着年龄的增长而达到峰值。38对于bavm患者，与出血相比，术前癫痫发作与发病时的年龄有关。9虽然没有建立与年龄的线性关系，但出现癫痫发作似乎在30至50岁之间更为常见。9，39-42相反，在破裂的bAVM队列中，年轻似乎是发生新发癫痫的独立危险因素。尽管年轻患者可能有更一致的长期随访，从而识别出在bAVM切除后很长时间内发生新发癫痫的患者，但仍有必要进行进一步的研究来探讨这种关系。
控制不良的新生癫痫的风险
随访时，该队列中有6例患者癫痫控制不良(定义为Engel III-IV级)。虽然与无癫痫发作或Engel I-II级术后癫痫相比没有统计学上的显著差异，但有一些值得注意的模式与已知的癫痫危险因素相一致。6例癫痫控制不佳患者均有出血史，其中半数患者有颞叶bam。一般来说，颞叶癫痫是成人癫痫最常见的形式，43，44通常是由颞叶结构异常引起的。45颞叶病变引起的癫痫发作的优势被认为是由于其皮层和新皮层结构之间的紧密互连。46-50然而，位置对脑卒中患者术前癫痫发作影响的数据表明，额叶、颞叶和顶叶病变的癫痫发作率相当，枕叶病变的癫痫发作率在统计上较低。4，9，41，51，52Tong等人在对3000多例bavm的综述中证实了这些发现。9因此，本研究中新生癫痫患者颞外区发生脑卒中的比例很大(76.2%)与文献中关于术前癫痫发作和脑卒中的研究结果一致。虽然本研究未将颞叶位置确定为一个独立的危险因素，但颞叶脑血管瘤破裂的患者中有很大一部分发展为控制不佳的癫痫，这表明大脑这一高度癫痫发病区域的出血使这些特殊的脑血管瘤患者处于发展为严重癫痫的长期风险中。
平均而言，控制不良组在破裂和切除之间的延迟时间更长。这可能提示脑出血对局部神经组织的细胞毒性作用，因为血肿的代谢副产物如血红素、铁和凝血酶都与神经毒性有关。53-57延迟bam切除和血肿清除可能会导致更多的神经元死亡、神经胶质瘤和炎症，所有这些都会增加发生迟发性从头癫痫的风险。
我们观察到从头癫痫发作的时间范围很广。一些患者在开颅后几天内就经历了第一次癫痫发作，而另一些患者在首次癫痫发作前几年就经历了第一次癫痫发作。从开颅到首次发作最长时间为14.4年。很少有其他研究报道开颅手术人群的长期新生癫痫。Giraldi等人回顾了近9000例因任何神经外科治疗病理而接受开颅手术的患者，发现胶质母细胞瘤和少突胶质胶质瘤的5年累计新发癫痫率分别高达19.6%和34.5%。脑血管病变如颅内动脉瘤破裂和所有脑血管瘤，5年累计发生率分别为7.8%和13.2%。28从这些有限的数据中得出的合乎逻辑的结论是，接受开颅手术治疗神经外科治疗病变的患者一生中发生新发癫痫的风险高于一般人群。
限制
这项研究有几个局限性。它的回顾性质可能导致选择和观察者偏见。相对罕见事件的小样本量限制了统计能力。不一致和有限的随访对计算新发癫痫的真实发病率和获得长期癫痫预后的能力产生了负面影响。需要更大规模的前瞻性研究来计算更准确的发病率，并确定与新发癫痫相关的危险因素。
结论
脑脊髓瘤切除术后的术后新生癫痫是一种未被充分报道的现象，其1年累积风险为9%。对于那些有破裂的小血管，年轻可能是一个独立的危险因素。颞叶位置和出血与切除之间较长的延迟可能与更严重、控制不良的新发癫痫有关。
披露的信息
他是Medtronic, Aeaean Advisers和Metis Innovative的顾问。他在美敦力和史赛克的监督下，获得了一项与研究无关的临床或研究工作的支持。他拥有Synchron、Cerebrotech、Proprio、Hyperion Surgical和Fluid Biomed的直接股权。他是SPI Surgical, Inc.的直接股东，也是Philips North America的顾问。
作者的贡献
构思与设计:Kim, Sen, Nistal, Sekhar, Levitt。数据获取:Sen, McGrath, Barros, Shenoy, Levitt。数据分析与解释:Sen, Nistal, McGrath。起草文章:Sen, Nistal, McGrath, Barros。批判性地修改文章:Kim, Nistal, McGrath, Barros, Shenoy, Sekhar, Levitt。审稿提交版本:所有作者。代表所有作者:Kim批准了手稿的最终版本。统计分析:Sen, Nistal。
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